Intertidal benthic diatoms of the Tagus estuary : taxonomic composition and spatial-temporal variation

• Author(s): Ribeiro, Lourenço
• Date: 2010
• Persistent ID: http://hdl.handle.net/10451/2330
• Origin: Repositório da Universidade de Lisboa
• Subject(s): Diatomáceas; Biodiversidade; Estuário do Tejo (Portugal); Teses de doutoramento - 2010
• Document Type: Doctoral thesis
• Language: English
• Advisor(s): Brotas, Vanda, 1958-; Rincé, Yves
• Contributor(s): Repositório da Universidade de Lisboa

Description

Tese de doutoramento, Biologia (Biodiversidade), Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2010

The taxonomic composition of intertidal benthic diatom communities of many estuarine and coastal areas worldwide is still fairly unknown. In order to increase knowledge on the biodiversity and community structure of the intertidal benthic diatoms of the Tagus estuary, a two-year survey was carried out in 6 stations with distinct sediment structure. The main output of the study is the Identification Guide which is supplemented by 1019 micrographs (volume 2). This detailed systematic account of 185 diatom taxa observed includes: morphological descriptions and comparisons to similar species, as well as information on biogeography and autoecology. Moreover, the structure of the diatom communities was characterized by its diversity and other features related to community physiognomy, such as size-class or life-form distribution. Temporal patterns were clearly subordinate to spatial ones; mud content was found to be the environmental variable most correlated to the multivariate patterns of the biotic data. The level of physical disturbance of the sediment was found to be responsible for the structure of the diatom communities as it controls the interplay between two different functional groups composing the diatom assemblages: the epipelon and the epipsammon. The epipelon, a less diverse community, mainly composed of medium-sized species, shows a certain degree of seasonal variation. This community dominates sheltered areas and its occurrence can be predicted by the mud content of the sediment, a good indicator of the level of sediment exposure. The epipsammon, a very diverse community composed by minute species, does not show temporal patterns. Its occurrence is conditioned by the presence of the substrate (i.e. sandgrains) that is colonized by several types of life-forms. Alternatives to species-level identification were examined in order to bridge the gap between functional and structural ecological studies. The major multivariate patterns were mostly replicated but with unequal success. Species presence/absence and genus-level abundance data generated the best results. However, the temporal patterns were clouded by the decrease in taxonomical resolution or the loss of abundance data. The great intrinsic value of biodiversity assessment, even of microscopic organisms, is recognized and well established nowadays. Floristic studies made in conjunction with ecological-oriented research on microphytobenthos enhance our understanding of the structure and function of this important community and provide much needed data on the biogeography and autoecology of these microorganisms. Key words: diatoms, ecology, taxonomy, microphytobenthos, spatial-temporal distribution, diversity, epipelon, epipsammon, life-form, community, intertidal flat, estuary.

As diatomáceas bênticas são o componente principal das comunidades de algas microscópicas que colonizam as zonas de sedimentos intertidais na maioria dos estuários e áreas costeiras da costa atlântica europeia, formando extensos biofilmes à superfície desse sedimentos. Essas comunidades são também conhecidas como microfitobentos (MPB) e são responsáveis pela elevada produção primária nos espraiados de maré, que pode corresponder a 50% do total da produção primária estuarina (Underwood & Kromkamp 1999). As diatomáceas presentes nessas comunidades têm sido tradicionalmente classificadas como epipsâmicas, quando vivem agarradas a partículas de areia, e epipélicas, quando vivem em sedimentos vasosos. No entanto estas definições foram consideradas demasiado simplistas por alguns autores (Sabbe 1997), tendo sido mesmo rejeitada por outros (de Jonge 1985). Grande parte da investigação científica sobre o microfitobentos tem sido focada em diversos aspectos da sua ecologia funcional como, por exemplo, os padrões espácio-temporais de biomassa e/ou de produção primária, o seu papel na circulação de nutrientes ou em detalhes ligados à sua ecofisiologia (e.g. ritmos migratórios endógenos dos biofilmes microfitobênticos). Apesar ter sublinhado o papel fundamental que o microfitobentos tem para o funcionamento dos ecossistemas estuarinos, este género de investigação tende a considerar os biofilmes de microfitobentos como um todo (uma “caixa-negra”) ou então a limitar o estudo da estrutura das comunidades microfitobênticas à análise pigmentar, recorrendo cromatografia líquida de alta precisão (HPLC). A análise pigmentar, no entanto, apenas permite estabelecer a identidade e a contribuição de cada grupo de microalgas que constituem esse biofilmes (e.g. diatomáceas, euglenófitas e cianobactérias), mas não fornece mais informação sobre a estrutura taxonómica contida em cada uma dessas fracções. Por outro lado, os estudos florísticos que se debruçam sobre a estrutura dessas comunidades e/ou a taxonomia das espécies que as constituem são comparativamente mais raros que os estudos funcionais, havendo igualmente um divórcio cada vez mais claro entre estas duas vertentes (Underwood 2005, Underwood & Barnett 2006). As dificuldades associadas aos estudos florísticos das comunidades de diatomáceas bênticas estuarinas são inúmeras e encontram-se resumidas na introdução desta tese (capítulo 1). Como resultado, pouco se sabe da auto-ecologia e da taxonomia de muitas das espécies diatomáceas bênticas intertidais. Além disso, a biodiversidade e a estrutura das comunidades praticamente desconhecida em muitas áreas costeiras e estuários, entre os quais o estuário do Tejo. Esta tese tem como principais objectivos: (1) identificar, descrever e ilustrar as espécies que compõem as comunidades de diatomáceas bênticas dos substratos móveis intertidais do estuário do Tejo; (2) determinar os diferentes tipos de comunidades de diatomáceas bênticas, descrever a suas variações espácio-temporais e relacioná-las com as variáveis ambientais; (3) avaliar e comparar o desempenho de alternativas à identificação ao nível das espécies, na detecção de padrões espácio-temporais nas comunidades de diatomáceas bênticas estuarinas. De forma a aumentar o conhecimento sobre a composição taxonómica e estrutura das comunidades de diatomáceas bênticas intertidais do estuário do Tejo, um programa de amostragem foi conduzido durante 2 anos (2003-2004) em 6 estações de amostragem com estrutura sedimentar distinta e organizadas em 2 transectos, tendo um sedimento mais vasoso e outro sedimento mais arenoso. A área de estudo, bem como o estuário do Tejo, são descritos no capítulo 2. Na primeira parte desta tese é descrita a estrutura e a variação espácio-temporal das comunidades de diatomáceas bênticas encontradas nas 6 estações de amostragem durante o período de estudo. A estrutura das comunidades de diatomáceas foi caracterizada não só em termos da sua composição taxonómica e diversidade, mas também através da sua fisiognomia. Neste estudo, o termo “fisiognomia das comunidades” foi utilizado no sentido botânico clássico do termo, isto é, referindo-se a aspectos podem ser ligados à aparência e tipo de “formação vegetal” como, por exemplo, a distribuição dos indivíduos encontrados em classes de tamanho ou descriminando as diferentes “formas de vida” presentes. Todos estes termos encontram-se definidos no capítulo dedicado ao material e métodos (capítulo 3). A dinâmica dos padrões espácio-temporais na estrutura das comunidades de diatomáceas foi determinada utilizando métodos estatísticos não-paramétricos de análise multivariada, baseados em similaridades Bray-Curtis, e que derivam de uma matriz de abundâncias de espécies (Clarke & Warwick 2001). Adicionalmente, essa matriz biótica foi correlacionada, também através de métodos estatístico não-paramétricos (BIO-ENV), com a matriz das variáveis ambientais. Os resultados deste trabalho são apresentados no capítulo 4 e discutidos em detalhe no capítulo 5. Os padrões temporais foram claramente subordinados aos padrões espaciais, de acordo com a análise de similaridades (ANOSIM). Em termos espaciais, parece haver uma separação clara das amostras por estação de amostragem, ao passo que, em termos temporais, apenas nas estações de sedimento vasoso houve uma separação significativa entre amostras colhidas no Inverno/Primavera e as amostras colhidas no Verão/Outono. As amostras das estações arenosas e as amostras provenientes das estações de sedimento vasoso mostraram ter o menor grau de similaridade. Embora menos evidente, houve também uma distinção entre amostras provenientes de estações arenosas com texturas sedimentares diferentes. A análise da composição e da fisiognomia comunidades demonstrou que as diferenças entre povoamentos das estações de amostragem eram taxonómicas, sendo também dependentes das abundâncias das espécies presentes. Por outro lado, essas diferenças puderam ser replicadas pelas diferenças entre as proporções relativas dos dois grupos funcionais (i.e. o epipsammon e o epipelon) ou na distribuição das formas de vida que estão incluídas em cada desses grupos funcionais. Os povoamentos encontrados em sedimentos muito vasosos tinham uma diversidade baixa, sendo dominadas apenas por algumas espécies de diatomáceas birafídeas e móveis como Navicula spartinetensis, Navicula gregaria, Gyrosigma fasciola e Cylindrotheca signata. As amostras provenientes das estações mais vasosas tiveram as similaridades intra-estação mais baixas. Estas comunidades mostraram, ainda, um certo grau de sazonalidade, causado pela alternância temporal das espécies que foram dominando sucessivamente os povoamentos durante o período de estudo. Em relação à fisiognomia das comunidades encontradas nas estações mais vasosas, houve uma quase total dominância de formas epipélicas móveis, embora também seja de registar a presença um pequeno grupo de formas diminutas e imóveis (e.g. Cymatosira belgica). Estas formas comportam-se, aparentemente, como partículas de silte, usando a ressuspensão dos sedimentos como forma de dispersão (viz. Sabbe 1997). Em termos da distribuição das classes de tamanho, estes povoamentos foram dominados por diatomáceas de tamanho médio (i.e. 250-1000 μm3), um grupo composto maioritariamente por espécies de Navicula. Houve também grupo menos abundantes de espécies grandes (i.e. >1000 μm3) e de espécies pequenas (i.e. 100-250 μm3). As espécies muito pequenas (i.e. <100 μm3) estiveram praticamente ausentes nas estações vasosas. Os povoamentos de diatomáceas presentes nas estações arenosas apresentaram diversidades bastante mais elevadas que os presentes nas estações vasosas e não mostraram nenhum padrão sazonal, mantendo-se a estrutura das comunidades constante ao longo de todo o período de estudo. Estas comunidades eram tipicamente formadas por diatomáceas pequenas ou muito pequenas (i.e. com um biovolume <250 μm3), sendo compostas por variadas formas de vida epipsâmicas. Uma das formas de vida mais importantes nas estações arenosas foi o grupo formado por pequenas espécies móveis pertencentes aos géneros Navicula (e.g. N. viminoides, N. aff. aleksandrae; N. germanopolonica), Fallacia, Nitzschia ou Cocconeiopsis. Outra forma de vida bastante comum nessas estações foi a das espécies prostradas, que vivem mais firmemente agarradas aos grãos de areia. Estas espécies podem ser birafídeas (e.g. Biremis lucens, Catenula adhaerens, Catenula sp.1) ou monorafídeas como Planothidium delicatulum e espécies do género Cocconeis (e.g. C. hauniensis, C. peltoides e C. pelta). As espécies arafídeas, que se encontram ligadas à superfície dos grãos de areia por um pedúnculo de mucilagem, correspondem a uma terceira forma de vida epipsâmica. Estas espécies pedunculadas pertenciam essencialmente aos géneros Opephora e Fragilaria (e.g. O. guenter-grassii, Opephora sp.1) e ocorreram quase exclusivamente na estação mais elevada do transecto arenoso. Esta estação distinguia- se também por ser composta por sedimento arenoso de calibre médio e fino. As restantes estações arenosas eram compostas principalmente por areias de calibre médio e grosseiro, tendo também uma maior fracção de sedimento vasoso. Este último facto parece ter contribuído para distinção entre os povoamentos encontrados na primeira estação dos das outras estações arenosas, pois com o aumento do conteúdo em vasa aumentou também a importância relativa das diatomáceas epipélicas, enquanto a abundância relativa das pequenas espécies epipsâmicas móveis (e.g. Navicula germanopolonica; N. bozenae) diminuiu drasticamente. De facto, este estudo confirmou a importância fundamental que o tipo de sedimento tem na estrutura das comunidades estuarinas de diatomáceas bênticas encontradas em substratos móveis intertidais. De acordo com a rotina BIO-ENV, que relaciona as variáveis ambientais à matriz de abundância das espécies, o conteúdo em vasa (i.e. siltes e argilas) mostrou ter maior correlação significativa com a matriz biótica, apresentando uma correlação elevada (ρ = 0.863, p <0.1 %). O teor em vasa é um excelente indicador do grau de exposição do sedimento. A perturbação física do sedimento, causada pelas correntes de maré, ondas ou pela bioturbação, parece ser o factor determinante para estrutura das comunidades de diatomáceas bênticas em substratos móveis intertidais. Assim, nas zonas menos hidrodinâmicas, a vasa deposita-se e os espraiados entre-marés são dominados por espécies epipélicas (móveis ou não), sendo que a ausência de grãos de areia não permite a colonização dessas áreas por espécies epipsâmicas. A diversidade desses povoamentos é baixa, provavelmente devido a fenómenos de competição inter-específica que causam a dominância de apenas algumas espécies e, em parte, a alternância sazonal destas. Nas zonas mais hidrodinâmicas, há acumulação de grão de areias mas o siltes e argilas não se conseguem depositar. Nessas áreas instala-se uma comunidade epipsâmica que é muito diversa não só devido ao tamanho reduzido das espécies, mas também devido à maior variedade de formas de vida que exploram diferentemente os microhabitats existentes em cada grão de areia. Além disso, a constante perturbação mecânica a que esses sedimentos estão sujeitos promove a diversidade e impede a dominância, ao manter o número de indivíduos de cada espécie relativamente baixo, bem como forçando a estabilidade sazonal na estrutura dessas comunidades. Ambas as comunidades podem, no entanto, coexistir desde que as condições locais possibilitem a deposição de partículas de vasa e a sobrevivência das espécies epipélicas, sendo dinâmicas o suficiente para não permitir que o substrato das espécies epipsâmicas (i.e. os grão de areia) fique completamente soterrado. Mesmo nestes casos, os padrões temporais das duas comunidades permanecem independentes, como já tinha sido demonstrado anteriormente por Sabbe (1993). Tendo descrito a estrutura das comunidades de diatomáceas bênticas com o máximo de resolução taxonómica possível, bem como a dinâmica dos padrões espácio-temporais dessas comunidades, foi realizado um exercício de comparação de alternativas à identificação ao nível da espécie que possam fornecer alguma dessa mesma informação (capítulo 6). O objectivo desta análise comparativa foi avaliar o desempenho de alternativas como a utilização de dados qualitativos (i.e. presença-ausência), da identificação taxonómica apenas até ao nível do género, a conversão dos dados de abundância relativa em biovolume relativo, a utilização substitutos taxonómicos (i.e. classes de tamanho ou formas de vida) e, finalmente, o efeito de exclusão de espécies muito raras. Este sexto capítulo é, de certa forma, independente dos três capítulos anteriores, embora utilize o mesmo conjunto de dados e partilhe muitos métodos estatísticos multivariados. Como se insere numa problemática diferente, possui uma introdução, métodos, resultados e discussão próprias. Apesar de este género de exercício ser comum em estudos sobre diatomáceas bênticas de água doce (e.g. Lavoie et al. 2008) ou sobre a meiofauna estuarina (e.g. Warwick 1988), nunca foi realizado em diatomáceas bênticas estuarinas. Neste contexto, é pertinente avaliar se existem alternativas válidas à identificação até à espécie que sejam mais acessíveis à maioria dos investigadores trabalhando em ecologia do microfitobentos, mas que consigam descrever satisfatoriamente a estrutura das comunidades de diatomáceas bênticas estuarinas. Os resultados mostram que a exclusão das espécies muito raras teve um efeito muito reduzido mas, de certa forma, positivo pois aumentou ligeiramente a nitidez dos padrões multivariados observados e a correlação com os dados ambientais. A matriz de presençaausência de espécies (i.e. elevada resolução mas sem abundâncias) e a matriz de géneros (i.e. resolução mais baixa mas com abundâncias) parecer ser as alternativas que melhor replicam os padrões multivariados obtidos pela matriz de abundância de espécies. No entanto, e apesar de terem ambas tido correlações elevadas com a matriz das espécies (ρ ≥ 0.95), não conseguiram detectar quaisquer variações sazonais nas estações de sedimento vasoso que são dominadas por espécies epipélicas. Por essa razão, o uso destas duas alternativas deve ser aconselhado somente para trabalhos que apenas requeiram uma distinção espacial. De realçar que todas as outras alternativas falharam na detecção de diferenças espaciais mais subtis, como a ligeira distinção entre povoamentos nas estações arenosas, para além de não detectarem diferenças sazonais nas comunidades epipélicas. A principal contribuição deste trabalho é, sem dúvida, o Guia de Identificação de Diatomáceas (capítulo 7) que é suplementado com 1019 fotografias em microscopia óptica e electrónica de varrimento, organizadas em 59 estampas (volume 2). Este guia representa, provavelmente, a mais detalhada descrição florística das comunidades de diatomáceas bênticas das zonas estuarinas intertidais feita até ao momento em Portugal. O guia inclui a seguinte informação: (1) dados morfométricos que resultaram de mais de 7000 medições biométricas (e.g. intervalos de tamanhos das valvas, densidade de estrias ou biovolume); (2) informação importante sobre a biogeografia e ecologia das espécies encontradas; (3) discussão da literatura relevante para cada taxon; (4) comparação com outras espécies que sejam morfologicamente semelhantes e facilmente confundíveis. No total, 185 taxa de diatomáceas foram observados e descritos até ao nível do género, espécies ou infra-específico (secção 7.3). Desses, 108 foram identificados até ao nível da espécie (ou infra-específico), não tendo sido possível determinar a identidade de 77 taxa (42% do total de taxa). Neste segundo grupo, 45 taxa (24% do total) foram atribuídos provisoriamente a uma espécie conhecida, o que é indicado pelas abreviações “cf.” ou “aff.” no binomial. Neste grupo encontram-se taxa que são semelhante a espécies cuja identidade taxonómica ou auto-ecológica se encontra ainda aberta a debate. Os restantes 32 taxa (27 % do total) não puderam ser inequivocamente identificados para além do género a que se julga pertencerem. Neste último grupo incluem-se espécies mas também géneros que poderão ser novos para a ciência (e.g. Haslea sp.1, Catenula sp.1 e Catenula sp.2). A descrição formal de um novo género e uma espécie nova, Pierrecomperia catenuloides, encontra-se a aguardar publicação (Sabbe et al. submitted). A flora descrita neste trabalho é bastante semelhante às encontradas noutras áreas intertidais das costas atlânticas do Norte da Europa (e.g. Hustedt 1939, Sabbe 1997) e, em particular, na costa ocidental francesa (e.g. Méléder et al. 2007). Tendo em conta que apenas foi estudada uma zona bastante restrita do estuário, o número total de espécies de diatomáceas bênticas existentes no estuário do Estuário do Tejo é provavelmente bastante mais elevado. Uma estimativa conservadora apontaria para um número superior aos 300 taxa, em consonância com os valores obtidos para os estuários do Tamisa (Juggins 1992) e do Escalda Ocidental (Sabbe 1997). Num contexto de uma crescente percepção do importante papel que a biodiversidade tem nos ecossistemas marinhos mas também do contributo que a correcta identificação taxonómica pode ter em trabalhos de ecologia, espera-se que este trabalho, ainda que de forma incompleta, possa contribuir preencher uma lacuna existente nos estudos do microfitobentos do estuário de Tejo e ajude, futuramente, na melhor compreensão dessa importante comunidade de microrganismos.

FCT - Fundação para a Ciência e Tecnologia with a PhD research grant from SFRM/BD-10426-02