Population ecology of two species of of cave-dwelling bats : (Miniopterus-schreibersii and Myotis myotis)

• Author(s): Rodrigues, L.
• Date: 2008
• Persistent ID: http://hdl.handle.net/10451/1540
• Origin: Repositório da Universidade de Lisboa
• Subject(s): Ecologia; Teses de doutoramento
• Document Type: Doctoral thesis
• Language: English
• Advisor(s): Palmeirim, Jorge M., 1957-
• Contributor(s): Repositório da Universidade de Lisboa

Description

Tese de doutoramento em Biologia (Ecologia), apresentada à Universidade de Lisboa através da Faculdade de Ciências, 2008

Many bat species, particularly cave-dwellers, present an unfavourable conservation status on a global level. All bats presently considered as threatened in Portugal are cave-dwellers, which shows that the conservation of this group of species requires an active management programme. However, the planning of management measures requires a good knowledge of some aspects of the biology of species, including their population ecology. Much of this critical knowledge is still missing, as bats are among the least studied of vertebrates. To contribute to overcome this limitation, we planned four general objectives for this thesis: (1) understand bat migration patterns and their causes, (2) determine how spatial behaviour influences population structure and potential gene flow among maternity colonies, (3) determine if there are critical times during the yearly cycle of bats, and (4) understand how roosting behaviour and phenology relate to ambient and roost climate. The two first objectives were studied with Miniopterus schreibersii and the latter with Myotis myotis. We discussed the results in the perspective of planning of management measures, particularly in the Portuguese context. Our results increased the understanding of the biology of the two studied species, gave scientific support to some conservation measures that are already being taken, and will hopefully serve as a base for the application of additional management measures to protect cave-dwelling bats in Portugal and other Mediterranean areas. Finally, we indicate possible avenues or the continuation of the work done in this thesis, which we find to be both scientifically interesting and important for the planning of technically sound conservation programmes.

Contexto: A Ordem Chiroptera inclui mais de 1000 espécies e tem uma ampla distribuição a nível mundial. Para além de terem um papel de destaque em termos de biodiversidade, os morcegos têm enorme importância científica, ecológica e económica. Muitas espécies de morcegos apresentam uma situação preocupante, reflectida no número crescente de espécies que têm vindo a ser classificadas como ameaçadas pela UICN à escala global (pertencendo às categorias criticamente em perigo, em perigo ou vulnerável). As principais ameaças a que estas espécies estão sujeitas são a perda ou alteração do habitat, a destruição e/ou perturbação dos abrigos (sobretudo nas épocas de hibernação e maternidade), o uso excessivo de pesticidas e a perseguição directa. Estas causas de ameaça podem ainda ser agravadas por factores intrínsecos, tais como a raridade e uma taxa reprodutora reduzida. Das 26 espécies de morcegos inventariadas em Portugal, 24 ocorrem no continente e muitas são consideradas ameaçadas. Tendo em conta que todas as espécies reconhecidamente ameaçadas ocupam abrigos subterrâneos durante pelo menos parte do ano, torna-se óbvio que as espécies cavernícolas apresentam uma situação particularmente difícil no nosso país. É, no entanto, de notar que situações semelhantes ocorrem em muitos outros países da Europa e de outras regiões do Mundo. É aceite que a principal causa de ameaça da maior parte das espécies cavernícolas é a perturbação dos abrigos durante os dois períodos mais sensíveis, correspondentes à hibernação e à maternidade, sendo a maioria destas espécies particularmente vulnerável porque se concentra num número muito reduzido de abrigos. A grande concentração destas espécies deve-se ao facto de algumas terem hábitos coloniais e de existirem poucos abrigos com as condições microclimáticas adequadas para cada estação do ano. Os morcegos portugueses estão protegidos por legislação nacional e internacional, tendo sido publicado em 1992 o Plano Nacional de Conservação dos Morcegos Cavernícolas. Decorrentes da implementação do Plano e da legislação, várias medidas de conservação foram tomadas no nosso país nas últimas duas décadas. Embora estas medidas tenham sido importantes, devem ser tomadas medidas adicionais para alterar a situação desfavorável que as espécies cavernícolas têm em Portugal. No entanto, para o planeamento destas medidas são necessários xi mais conhecimentos sobre a biologia das espécies de morcegos, como a sua ecologia populacional. Neste contexto, foi decidido estudar vários aspectos da biologia relevantes para a definição de padrões populacionais, utilizando como modelo as duas espécies cavernícolas mais abundantes no país: Miniopterus schreibersii e Myotis myotis. Objectivos Foram estabelecidos quatro objectivos fundamentais a alcançar por esta tese: (1) estudar os padrões de migração e as suas causas, (2) determinar como o comportamento espacial (dispersão e migrações) influencia a estrutura das populações e o fluxo genético potencial entre maternidades, (3) determinar se existem épocas críticas ao longo do ciclo anual, e (4) estudar como o comportamento nos abrigos (sociabilidade e preferências térmicas) e a fenologia se relacionam com o clima. Comportamento migratório Este estudo foi realizado usando Miniopterus schreibersii como espécie-modelo e baseou-se em dados de captura-recaptura recolhidos entre 1987 e 2005. Foram anilhados mais de 36000 indivíduos e registadas mais de 8000 recapturas, tornando estes dados sobre migrações provavelmente os mais completos já alguma vez recolhidos com morcegos. As principais conclusões podem resumir-se da seguinte forma: - Nos Invernos com temperatura e precipitação médias M. schreibersii hiberna, tendo sido registados poucos movimentos nesta época do ano. No fim da hibernação as fêmeas migram para os abrigos intermédios de Primavera e, mesmo antes dos nascimentos (no início de Junho), para as maternidades; esta chegada tardia pode ser uma estratégia para evitar uma acumulação prejudicial de parasitas. Logo após a independência dos jovens, as fêmeas adultas migram para os abrigos onde vão passar o Outono e, por vezes, também o Inverno. Os jovens permanecem nas maternidades até mais tarde, provavelmente porque as temperaturas mais elevadas a que aí estão sujeitos aceleram o seu crescimento. O padrão de migração dos machos é semelhante ao das fêmeas, mas o abandono dos abrigos de hibernação dá-se mais tarde e trocam mais frequentemente de abrigo durante a época de maternidade; chegam também mais tarde aos abrigos de hibernação, possivelmente porque necessitam de mais tempo para acumular reservas para o Inverno, depois de terem perdido muita energia na época das cópulas. Os indivíduos das várias maternidades passam o seu ciclo anual em áreas vitais bem definidas (média=19030 km2), existindo frequentemente sobreposição de áreas vitais de colónias distintas. A época do ano em que os morcegos estão mais longe dos abrigos de maternidade é a hibernação, mas mesmo nessa fase 80% dos indivíduos não se afasta mais que 90 km. Cada abrigo de hibernação é ocupado por morcegos de várias maternidades, numa área de influência de cerca de 10770 km2. - O maior deslocamento detectado de M. schreibersii foi de 306 km. - Comparando duas possíveis razões para a existência de migrações regionais em M. schreibersii (nomeadamente, temperatura no abrigo e nas áreas de alimentação), concluímos que a temperatura do abrigo e as vantagens metabólicas que lhe estão associadas são a causa principal para as migrações regionais observadas. Comportamento espacial e Fluxo genético Para este estudo utilizámos os dados de captura-recaptura de Miniopterus schreibersii referidos anteriormente. As conclusões alcançadas incluem os seguintes pontos: - Comparando as três fontes potenciais de fluxo genético entre as maternidades analisadas (nomeadamente, dispersão de jovens para outras colónias, troca de colónia por adultos, e cópulas entre indivíduos de diferentes colónias), concluímos que o principal mecanismo de fluxo genético entre maternidades de M. schreibersii é a ocorrência de cópulas entre indivíduos de colónias diferentes. As recapturas sugerem que o impacto desta mistura nas oportunidades de cópula é tal que fêmeas de algumas colónias têm maior probabilidade de se cruzar com machos de colónias diferentes do que com machos da sua própria colónia. - Apesar de não terem sido registados casos de dispersão de jovens, não significa que estes não conhecem outros abrigos de maternidade; fora da época de maternidade, foram recapturados vários jovens em abrigos de maternidade diferentes daquele onde nasceram. - Relativamente aos adultos, foram observados muito poucos casos de dispersão de fêmeas e mesmo os machos mostraram uma forte ligação à colónia em que nasceram. No entanto, apesar desta ligação às suas colónias durante a época de maternidade, os morcegos adultos de ambos os sexos conhecem outras maternidades e visitam-nas regularmente fora desta época. - O fluxo genético entre maternidades está limitado pela distância entre as colónias e pela existência de abrigos de cópula entre elas. É assimétrico, sendo a direcção do fluxo dominante das colónias maiores para as menores. As nossas observações da filopatria e migrações sazonais e a tabela de fluxo genético potencial resultante, são compatíveis com a estrutura genética da população recentemente estudada por Ramos Pereira et al. (submetido), tanto para o ADN mitocondrial como para o ADN nuclear. Este facto corrobora a ideia de que os parâmetros comportamentais descritos são em grande parte responsáveis pela definição da estrutura genética observada. O estudo genético tinha encontrado diferenças evidentes entre colónias ao nível do ADN mitocondrial; como este tipo de ADN só pode ser transferido pelas fêmeas, estas diferenças podem ser explicadas pela falta de dispersão que observámos nas fêmeas jovens e adultas, que elimina a possibilidade de o fluxo genético ser mediado pelas fêmeas. No estudo genético tinha também sido observado que a estrutura ao nível do ADN nuclear, que é disperso pelas fêmeas e pelos machos, era muito menos marcada que a do ADN mitocondrial; esta homogeneidade pode ser explicada pela elevada probabilidade de cópulas potenciais que calculámos entre machos e fêmeas pertencentes a maternidades diferentes. Outra conclusão da análise genética foi a evidência de algum isolamento pela distância ao nível do ADN nuclear; o mesmo fenómeno foi encontrado por nós nas estimativas de cópulas potenciais entre colónias calculadas com dados de captura-recaptura. A forte correlação entre as nossas estimativas de cópulas potenciais entre colónias e a distância genética, sugere que o comportamento espacial é em grande parte responsável por essas distâncias. - A população das sete maternidades estudadas parece estar dividida em três subpopulações: Norte (apenas com a colónia Miranda Douro), Centro-Oeste (incluindo Alcanena, Tomar, Sesimbra I, Marvão e Moura I) e Sul (apenas com a colónia Loulé I). As subpopulações apresentam-se com um nível de isolamento variável: a do Norte parece estar completamente isolada, e as colónias do Centro-Oeste e do Sul parecem também estar bastante isoladas entre si. No entanto, a situação das colónias Marvão e Moura I é menos clara: Marvão tem uma pequena ligação às outras colónias da subpopulação do Centro-Oeste, e Moura I parece estar ainda mais isolada destas colónias; de facto, Moura I encontra-se mais próxima de Loulé I, tanto ao nível genético como geográfico. Numa perspectiva precaucionária, considerámos que Marvão devia ser considerada uma