Autor(es): Nunes, Ana Luísa Sumares da Cruz, 1981-
Data: 2011
Identificador Persistente: http://hdl.handle.net/10451/5743
Origem: Repositório da Universidade de Lisboa
Assunto(s): Animais predadores; Anfíbios; Ecossistemas aquáticos; Teses de doutoramento - 2012
Tese de doutoramento, Biologia (Ecologia), Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, 2012
The introduction of exotic species, particularly invasive aquatic predators, is a pervasive phenomenon worldwide, largely implicated in amphibian declines. As native prey do not share a co-evolutionary history with exotic predators, they often lack effective antipredator defences, which may endanger their populations. Alternatively, due to their strong predation pressure, invaders may induce rapid evolutionary changes in invaded communities. The red swamp crayfish Procambarus clarkii is a widespread invasive predator abundant in freshwater habitats in Southwestern Iberian Peninsula. It is an efficient predator of Iberian amphibian larvae and it can exert strong impact upon them. The main goal of this thesis was to assess the impacts of P. clarkii in fitness components of larval Iberian anurans in order to better understand variation in vulnerability of native prey to novel predators. This was done by performing a series of laboratory experiments. P. clarkii incurred tail injury in tadpoles at very high rates, which affected tadpole morphology and survival, and may have delayed fitness costs. Seven out of nine anuran species showed predator-induced behavioural plasticity in the presence of P. clarkii, but only two showed morphological plasticity. Life-history responses, elicited by four species, were very variable and species-specific, contrarily to behavioural defences that were similar across species. More studies are needed to settle the adaptive value of these responses. Populations of Pelophylax perezi differed in antipredator defences according to coexistence time with crayfish and it is suggested that P. clarkii may have selected for rapid evolution of defences in a long-term invaded population. Since there are no easy solutions to cope with this invasion, understanding interactions between P. clarkii and native species is critical for predicting how this invasion may alter the dynamics of natural communities and for directing conservation efforts towards the most vulnerable species, as is the case of Pelodytes ibericus, an Iberian endemic.A introdução de espécies exóticas, fenómeno que actualmente ocorre a um ritmo muito elevado, é considerada uma das principais ameaças para a biodiversidade global. Quando novas espécies de predadores são introduzidas fora da sua área de distribuição original podem causar impactos negativos na estrutura e funcionamento dos ecossistemas invadidos. Em particular, a invasão de ecossistemas aquáticos por grandes predadores tem sido apontada como uma das causas que mais tem contribuído para o declínio de populações de anfíbios, fenómeno que está a acontecer a nível global. Muitas vezes isto pode dever-se ao facto de as espécies de anfíbios não reconhecerem o predador introduzido e, como tal, não terem a capacidade de responder com os seus mecanismos antipredatórios naturais, que podem consistir em alterações comportamentais, morfológicas ou de parâmetros da história vital. Estas defesas naturais aumentam a probabilidade de sobrevivência das espécies-presa perante predadores nativos e o facto de muitas vezes não serem utilizadas na presença de predadores exóticos aumenta grandemente a sua vulnerabilidade. Grande parte dos estudos que documentam impactos negativos para espécies de anfíbios decorrentes da introdução de predadores exóticos diz respeito à introdução de peixes não nativos. No entanto, já foram também documentados os impactos negativos da introdução de lagostins exóticos. O lagostim-vermelho-americano, Procambarus clarkii, é uma espécie nativa do Centro-Sul dos Estados Unidos da América e do Nordeste do México que, com fins comerciais, foi introduzida em vários países de todo o mundo, estando actualmente estabelecida em todos os continentes, excepto na Austrália e na Antártida. Esta espécie foi introduzida pela primeira vez em território europeu em 1973, na área de Badajoz (Espanha), e no ano seguinte na zona de Sevilha, nas marismas do rio Guadalquivir. Através das bacias hidrográficas do Guadiana e do Tejo a espécie rapidamente se expandiu para Portugal, sendo actualmente muito comum e abundante em praticamente toda a Península Ibérica, sobretudo no Sul. No Sudoeste da Península Ibérica, uma região sem espécies de lagostim de água doce iii nativas, o P. clarkii pode ser encontrado em habitats permanentes, temporários ou mesmo efémeros, muitas vezes coexistindo com várias espécies de anfíbios. Nesta área existem catorze espécies de anfíbios, dez das quais são anuros. São estes a rã verde (Pelophylax perezi), a rela meridional (Hyla meridionalis), a rela comum (Hyla arborea), o sapo comum (Bufo bufo), o sapo corredor (Bufo calamita), o sapinho de verrugas verdes ibérico (Pelodytes ibericus), o sapinho de verrugas verdes (Pelodytes punctatus; não estudado aqui), o sapo de unha negra (Pelobates cultripes), a rã de focinho pontiagudo (Discoglossus galganoi) e o sapo parteiro ibérico (Alytes cisternasii).
Sabe-se que o P. clarkii é um predador eficaz de ovos e larvas de todas as espécies de anfíbios existentes nesta área, podendo também infligir-lhes danos sub-letais, como cortes nas caudas. A sua presença parece ter fortes consequências negativas para estas comunidades de anfíbios, tendo sido registada uma diminuição da riqueza específica de anfíbios em diversas áreas invadidas. Embora existam estudos anteriores que já demonstraram alguns dos efeitos negativos que a introdução de P. clarkii acarreta para as comunidades de anfíbios do Sudoeste da Península, nenhum deles examinou os possíveis impactos indirectos que a presença de P. clarkii pode ter sobre larvas de anfíbios desta área. Assim, esta tese teve como principal objectivo avaliar que tipo de efeitos não letais pode o lagostim exercer nas formas larvares de nove das dez espécies de anuros existentes no Sudoeste da Península Ibérica e que consequências podem os mesmos ter para a fitness dos indivíduos. Os resultados permitirão entender melhor que espécies de anuros são mais vulneráveis a invasões deste predador. Foi avaliado o papel do P. clarkii como agente causador de elevadas frequências de cortes na cauda em girinos de Pelobates cultripes e investigado em laboratório que tipo de consequências podem esses danos ter para um girino nas suas taxas de mortalidade, crescimento e desenvolvimento. Foi também realizada uma experiência em laboratório na qual larvas de todas as espécies de anuros do Sudoeste da Península foram sujeitas à presença de pistas químicas de P. clarkii, associadas ou não a cheiros de conspecíficos predados, com o iv intuito de investigar se os girinos apresentam ou não respostas antipredatórias (comportamentais, morfológicas ou na história vital) a este predador exótico. Estas respostas foram comparadas com as apresentadas face a um predador nativo, larvas de libélula (Género Aeshna). Foi ainda efectuada uma outra experiência, na qual girinos de cinco populações de Pelophylax perezi com diferentes histórias de coexistência com o P. clarkii foram expostos à presença deste predador, de modo a testar se em populações com uma mais longa história de contacto com o P. clarkii são induzidas respostas antipredatórias diferentes das induzidas em populações com menor ou nenhum tempo de coexistência com este predador. No Parque Natural de Doñana, a frequência média de girinos de P. cultripes capturados com cortes na cauda foi significativamente maior em locais onde o P. clarkii estava presente. A perda de porções de cauda causou uma ligeira diminuição na sobrevivência dos girinos, mas não afectou as suas taxas de crescimento e desenvolvimento, embora possa haver custos tardios que não foram aqui detectados. As lesões na cauda causaram uma alteração na morfologia caudal dos girinos após a regeneração, com os girinos lesionados a desenvolverem músculos caudais mais altos e barbatanas caudais mais baixas. Estes efeitos variaram com a frequência de corte e disponibilidade de alimento, tendo tido maior expressão nos indivíduos mais alimentados. A presença de lagostim, sobretudo quando associada a pistas químicas de conspecíficos predados, induziu alterações no nível de actividade e na distância ao predador em girinos de sete das nove espécies estudadas. Quatro espécies alteraram parâmetros da sua história vital, enquanto apenas duas apresentaram alterações morfológicas em resposta ao predador exótico. Enquanto as respostas comportamentais apresentadas pelas várias espécies foram muito semelhantes, as alterações observadas na história vital variaram muito de espécie para espécie, indicando respostas específicas a este predador consoante a espécie-presa em causa. Por outro lado, quando expostas ao predador nativo, oito das nove espécies mostraram plasticidade fenotípica em vários dos parâmetros estudados. Foi também encontrada uma v maior integração nas respostas apresentadas quando as espécies se encontravam na presença do predador nativo do que do exótico. As populações de P. perezi com diferentes histórias de contacto com o P. clarkii diferiram nas respostas antipredatórias apresentadas. Enquanto os girinos de populações que nunca coexistiram com este predador diminuíram os níveis de actividade na sua presença, os girinos de populações com mais de trinta anos de coexistência não o fizeram. Em vez disso, alteraram a sua morfologia para uma forma que melhora a sua capacidade de fuga à predação por P. clarkii, o que parece indicar que houve, neste caso, evolução rápida de respostas ao lagostim e adaptação local à sua presença. Este trabalho permitiu concluir que em sete das nove espécies de anuros do Sudoeste da Península Ibérica aqui estudadas foram induzidas respostas antipredatórias na presença não letal de um lagostim exótico. Assumindo que as respostas são efectivas na redução da vulnerabilidade ao lagostim, estas sete espécies parecem estar mais aptas a sobreviver e resistir à invasão dos habitats aquáticos por P. clarkii. De qualquer forma, é essencial a realização de estudos futuros que permitam entender se as respostas aqui apresentadas conferem, de facto, vantagens para a sobrevivência a este predador. Por outro lado, as espécies que não responderam a P. clarkii serão potencialmente mais vulneráveis à predação por este lagostim e estarão, a longo prazo, sujeitas a declínios populacionais ou mesmo extinções locais. Pelodytes ibericus é um destes casos, o que a torna numa espécie cujas populações deveriam ser monitorizadas, tendo em conta o seu estatuto endémico no Sudoeste da Península Ibérica e a sua distribuição relativamente limitada. Uma vez que P. clarkii se encontra actualmente largamente distribuído pela Península Ibérica e que a sua erradicação é impossível com os meios actuais, a implementação de medidas que permitam a coexistência entre este predador exótico e as comunidades nativas de anfíbios é uma das poucas opções que resta. Neste sentido, estudar a dinâmica das interacções entre vi predadores exóticos e presas nativas, assim como identificar as espécies mais vulneráveis a invasões e com diferentes potenciais para evolução rápida de defesas antipredatórias podem ser ferramentas fundamentais para que as populações-presa persistam em áreas invadidas.
Fundação para a Ciência e a Tecnologia (FCT, SFRH/BD/29068/2006 e projeto POCI/BIA-BDE/56100/2004).
