Publicação
The social role of sound production and hearing in a highly vocal teleost fish, Halobatrachus didactylus
| Resumo: | The existence of individual vocal signatures that can provide scope for mate choice has been scarcely investigated in fish. The relation between acoustic signalling and reproductive success has been studied in various taxa but likewise remains unclear in this taxon. Ultimately, studies that examine sound production and auditory reception, within a comparative perspective across species, can provide insights into the evolution of communication systems. This thesis focused on the social role of acoustic signaling and hearing in the Lusitanian toadfish Halobatrachis didactylus (Batrachoididae), which relies heavily on acoustic communication. The goals were: (1) determine whether male advertising boatwhistles can potentially provide individual recognition and if the sonic muscle variability is related with males‟ quality; verify the influence of vocal behaviour in the reproductive success; test the possible function of boatwhistles in nest defence; (2) compare auditory sensitivity across seasons and between sexes; characterise the representation of vocalizations in the auditory system; and (3) analyze the development of acoustic communication. Boatwhistles were different between males and the dominant frequency and frequency modulation were the parameters that best discriminate individuals. Sonic muscle variability was best explained by the body length and condition, suggesting that vocal output can inform about sender‟s quality. Reproductive success was significantly influenced by males‟ calling rate and calling effort. Besides mate attraction, boatwhistles were used during active territorial defence. The inner ear saccule was well suited to detect conspecific vocalizations throughout the year and sensitivity was not seasonally plastic or sexually dimorphic. The auditory system was capable of resolving fine vocal features probably important in communication. Moreover, the ability to communicate acoustically might be absent in early developmental stages and initiates when juveniles start generating higher amplitude calls with lower dominant frequencies. Finally, the development of the peripheral auditory system seems to parallels vocal differentiation in this species. |
|---|---|
| Autores principais: | Vasconcelos, Raquel de Ornelas e, 1980- |
| Assunto: | Xarroco Comunicação acústica Produção de som Audição Ontogenia Teses de doutoramento - 2011 |
| Ano: | 2011 |
| País: | Portugal |
| Tipo de documento: | tese de doutoramento |
| Tipo de acesso: | acesso aberto |
| Instituição associada: | Universidade de Lisboa |
| Idioma: | inglês |
| Origem: | Repositório da Universidade de Lisboa |
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| dc.description.none.fl_str_mv | A relação entre a emissão de sinais acústicos e o sucesso reprodutor é importante para compreender a evolução de sistemas que se baseiam fortemente na comunicação vocal e tem sido amplamente estudada em vários taxa, com excepção dos peixes. Por outro lado, a existência de padrões vocais individuais, potencialmente usados no processo de selecção sexual, tem sido pouco investigada neste taxon, apesar de peixes da família Batrachoididae revelarem diferenças vocais individuais relativamente elaboradas. No entanto, a função desta plasticidade vocal potencialmente mediadora do reconhecimento individual permanece muito pouco compreendida. Para além disso, estudos que examinam a produção de sons e a recepção auditiva, numa perspectiva comparativa entre espécies evolutivamente próximas, podem fornecer informações importantes para a compreensão da diversidade e evolução dos sistemas de comunicação. A presente tese centrou-se no estudo do papel social da produção de sons e nas capacidades auditivas do xarroco Halobatrachus didactylus (Teleostei: Batrachoididae). Esta espécie baseia-se fortemente na comunicação acústica para a atracção de parceiros sexuais na época de reprodução e para a resolução de interacções agonísticas, exibindo um repertório acústico invulgarmente complexo para peixes. O xarroco foi usado como modelo de estudo para investigar os seguintes objectivos: (1) determinar se vocalizações dos machos emitidas para atrair as fêmeas (sirenes) possibilitam o reconhecimento individual e podem ser potencialmente usadas pelas fêmeas para avaliar a qualidade do parceiro sexual; verificar a influência do comportamento vocal no sucesso reprodutor (número de ovos); testar a possível função dupla das sirenes em contextos de atracção sexual e agonísticos e verificar eventuais modificações dos seus parâmetros acústicos com o contexto social; (2) determinar a sensibilidade auditiva através do registo dos potenciais auditivos ao nível das células sensoriais do sáculo (principal órgão auditivo em teleósteos) e verificar eventuais diferenças sazonais e inter-sexuais; avaliar a representação de sons naturais no sistema auditivo, nomeadamente vocalizações conspecíficas e estímulos ecologicamente relevantes (i.e. sons de um potencial predador e de uma espécie simpátrica); (3) analisar o desenvolvimento da capacidade de produção de sons e da sensibilidade auditiva, i.e. do início da comunicação acústica; verificar se o desenvolvimento do sistema auditivo periférico (sensibilidade do sáculo) acompanha a diferenciação vocal. 5 A actividade vocal do xarroco foi registada em machos nidificantes numa zona intertidal no estuário do Tejo e, seguidamente, foram analisados os sons de atracção sexual (sirenes) relativamente a vários parâmetros acústicos. Todos os parâmetros analisados revelaram significativamente maior variabilidade inter-individual do que intra-individual. A frequência dominante e a modulação de frequência, seguidas do período entre pulsos, modulação de amplitude e duração total, foram as variáveis que melhor discriminaram diferentes machos. Estes resultados suportam a possibilidade de reconhecimento individual com base em características acústicas nesta espécie. Posteriormente, procedeu-se à quantificação da massa dos músculos sónicos intrínsecos à bexiga gasosa (aparelho produtor de som) em vários espécimes, machos e fêmeas, bem como à medição de outros parâmetros morfométricos. A variabilidade presente na massa dos músculos sónicos foi explicada principalmente pelo comprimento total e condição em ambos os sexos. Como a massa dos músculos está relacionada fortemente com o desempenho vocal, estes resultados sugerem que as vocalizações do xarroco podem informar sobre a qualidade do emissor, informação crítica em contexto reprodutor e agonístico. Finalmente, de forma a avaliar se o desempenho vocal condiciona o sucesso reprodutor, vários machos foram mantidos em condições semi-naturais no pico da época de reprodução em ninhos artificiais (que asseguraram a identidade dos espécimes monitorizados ao longo do estudo). A taxa máxima de canto e o esforço vocal (tempo despendido a cantar) foram os melhores preditores do sucesso reprodutor, avaliado pelo número de ovos presentes nos ninhos. Estes parâmetros vocais, por sua vez, encontraram-se correlacionados com o comprimento total e condição dos machos, indicando que o desempenho vocal condiciona fortemente o sucesso reprodutor e é informativo da qualidade do macho. As sirenes dos batracoidídeos foram descritas até à data como sinais emitidos pelos machos para atracção das fêmeas e usados na sinalização passiva de ninhos na época reprodutora. No entanto, observações prévias apontam para a sua ocorrência fora da época de reprodução. Assim sendo, elaborou-se um desenho experimental para verificar se estes sinais são produzidos igualmente em contexto de defesa territorial, que deverá existir todo o ano. As experiências incluíram a colocação de machos residentes num tanque experimental e a libertação de machos intrusos, tendo-se procedido ao registo comportamental das interacções visuais agonísticas e dos sinais acústicos emitidos. Os machos residentes, contrariamente aos intrusos, emitiram sirenes 6 agonísticas aquando da tentativa de ocupação dos ninhos por parte dos intrusos. As sirenes agonísticas foram emitidas em menor taxa, comparativamente com as sirenes de atracção sexual que são tipicamente emitidas em séries, com taxa mais constante e durante longos períodos de tempo. Ambos os sinais apresentaram duração e estrutura harmónica semelhantes, mas diferenças significativas na modulação de amplitude, frequência dominante e fundamental. Estas diferenças estão provavelmente relacionadas com a diferente taxa de emissão e com as exigências necessárias para a propagação dos sinais a distâncias diferentes do receptor. Uma vez que o xarroco utiliza fortemente o canal acústico durante interacções sociais e exibe um repertório vocal complexo, é de prever que o seu sistema auditivo seja capaz de codificar características finas das suas vocalizações. No entanto, esta espécie não possui estruturas morfológicas para optimizar a audição. De forma a avaliar as capacidades auditivas do xarroco, foram registados os potenciais auditivos em populações de células sensoriais da mácula no sáculo do ouvido interno, em machos e fêmeas, dentro e fora da época de reprodução. Os audiogramas obtidos indicaram maior sensibilidade a baixas frequências inferiores a 205 Hz, onde se encontra a maior parte da energia dos sons conspecíficos. Também foi verificada a existência de elevada sensibilidade a frequências muito baixas como 15 Hz, o que sugere uma sobreposição da sensibilidade auditiva com a sensibilidade da linha lateral. Não foram encontradas diferenças auditivas sazonais e inter-sexuais. Estes resultados demonstram que o sistema auditivo periférico de fêmeas e machos do xarroco encontra-se bem adaptado para a detecção de vocalizações conspecíficas e de sons de frequências muito baixas durante todo o ano, o que certamente optimiza a detecção de predadores/presas e a presença de conspecíficos no meio natural. Contrariamente a outro batracoidídeo amplamente estudado (Porichthys notatus) que apenas revela actividade vocal no período reprodutor e cujas fêmeas sofrem alterações sensoriais para melhor detectarem os sons dos machos, H. didactylus comunica acusticamente todo o ano e possivelmente por isso a sua sensibilidade auditiva não sofre modificações sazonais. Por outro lado, de forma a avaliar até que ponto o xarroco é capaz de integrar a complexidade das suas vocalizações, registaram-se os potenciais auditivos evocados (somatório da resposta neural sincronizada evocada por estimulação acústica) em machos e fêmeas. O sistema auditivo do xarroco demonstrou ser capaz de codificar parâmetros finos das suas vocalizações, nomeadamente de representar com elevada precisão a duração e estrutura pulsada dos sinais conspecíficos e ainda de resolver a 7 modulação de amplitude e o conteúdo espectral das sirenes. Adicionalmente, verificouse que esta espécie é capaz de detectar outros estímulos ecologicamente relevantes, i.e. sons de um potencial predador como o golfinho-roaz corvineiro e sons de outro peixe simpátrico bastante vocal como a corvina. Com base na mesma técnica electrofisiológica (somatório dos potenciais auditivos evocados), efectuou-se a medição da sensibilidade auditiva em diferentes tamanhos de juvenis e em adultos, tendo sido também gravados os seus sons agonísticos (tamborilados). A comparação dos vários audiogramas e conteúdos espectrais das vocalizações, permitiu verificar que a capacidade para comunicar acusticamente surge em etapas iniciais do desenvolvimento possivelmente quando os juvenis (> 5 cm de comprimento standard, CS) começam a ser capazes de produzir sons de maior amplitude e com frequências dominantes mais baixas. Por último, através do registo dos potenciais auditivos no sáculo do ouvido interno, foi possível verificar que o sistema auditivo periférico ainda não se encontra completamente desenvolvido em espécimens com menos de 5 cm CS e que o aumento da sensibilidade auditiva é acompanhado pela diferenciação vocal (aumento do repertório acústico) que acompanha o crescimento. Juvenis com mais de 5 cm CS, contrariamente aos mais pequenos, exibem uma sensibilidade auditiva já idêntica à dos adultos, bem como o repertório vocal completo. Os trabalhos constituintes desta tese demonstram que o sistema comunicativo do xarroco é mais complexo do que inicialmente se encontrava descrito, sendo comparável nalguns aspectos à complexidade de sistemas vocais presente noutros taxa como anuros e aves. A demonstração da presença de assinaturas vocais, do papel fundamental do canto no sucesso reprodutor, da capacidade para codificar características complexas das vocalizações, do paralelismo entre o desenvolvimento dos sistemas auditivo e vocal num peixe teleósteo, constituiu certamente um avanço importante para a compreensão da diversidade e evolução dos sistemas de comunicação. |
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The goals were: (1) determine whether male advertising boatwhistles can potentially provide individual recognition and if the sonic muscle variability is related with males‟ quality; verify the influence of vocal behaviour in the reproductive success; test the possible function of boatwhistles in nest defence; (2) compare auditory sensitivity across seasons and between sexes; characterise the representation of vocalizations in the auditory system; and (3) analyze the development of acoustic communication. Boatwhistles were different between males and the dominant frequency and frequency modulation were the parameters that best discriminate individuals. Sonic muscle variability was best explained by the body length and condition, suggesting that vocal output can inform about sender‟s quality. Reproductive success was significantly influenced by males‟ calling rate and calling effort. Besides mate attraction, boatwhistles were used during active territorial defence. The inner ear saccule was well suited to detect conspecific vocalizations throughout the year and sensitivity was not seasonally plastic or sexually dimorphic. The auditory system was capable of resolving fine vocal features probably important in communication. Moreover, the ability to communicate acoustically might be absent in early developmental stages and initiates when juveniles start generating higher amplitude calls with lower dominant frequencies. Finally, the development of the peripheral auditory system seems to parallels vocal differentiation in this species.porA relação entre a emissão de sinais acústicos e o sucesso reprodutor é importante para compreender a evolução de sistemas que se baseiam fortemente na comunicação vocal e tem sido amplamente estudada em vários taxa, com excepção dos peixes. Por outro lado, a existência de padrões vocais individuais, potencialmente usados no processo de selecção sexual, tem sido pouco investigada neste taxon, apesar de peixes da família Batrachoididae revelarem diferenças vocais individuais relativamente elaboradas. No entanto, a função desta plasticidade vocal potencialmente mediadora do reconhecimento individual permanece muito pouco compreendida. Para além disso, estudos que examinam a produção de sons e a recepção auditiva, numa perspectiva comparativa entre espécies evolutivamente próximas, podem fornecer informações importantes para a compreensão da diversidade e evolução dos sistemas de comunicação. A presente tese centrou-se no estudo do papel social da produção de sons e nas capacidades auditivas do xarroco Halobatrachus didactylus (Teleostei: Batrachoididae). Esta espécie baseia-se fortemente na comunicação acústica para a atracção de parceiros sexuais na época de reprodução e para a resolução de interacções agonísticas, exibindo um repertório acústico invulgarmente complexo para peixes. O xarroco foi usado como modelo de estudo para investigar os seguintes objectivos: (1) determinar se vocalizações dos machos emitidas para atrair as fêmeas (sirenes) possibilitam o reconhecimento individual e podem ser potencialmente usadas pelas fêmeas para avaliar a qualidade do parceiro sexual; verificar a influência do comportamento vocal no sucesso reprodutor (número de ovos); testar a possível função dupla das sirenes em contextos de atracção sexual e agonísticos e verificar eventuais modificações dos seus parâmetros acústicos com o contexto social; (2) determinar a sensibilidade auditiva através do registo dos potenciais auditivos ao nível das células sensoriais do sáculo (principal órgão auditivo em teleósteos) e verificar eventuais diferenças sazonais e inter-sexuais; avaliar a representação de sons naturais no sistema auditivo, nomeadamente vocalizações conspecíficas e estímulos ecologicamente relevantes (i.e. sons de um potencial predador e de uma espécie simpátrica); (3) analisar o desenvolvimento da capacidade de produção de sons e da sensibilidade auditiva, i.e. do início da comunicação acústica; verificar se o desenvolvimento do sistema auditivo periférico (sensibilidade do sáculo) acompanha a diferenciação vocal. 5 A actividade vocal do xarroco foi registada em machos nidificantes numa zona intertidal no estuário do Tejo e, seguidamente, foram analisados os sons de atracção sexual (sirenes) relativamente a vários parâmetros acústicos. 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Como a massa dos músculos está relacionada fortemente com o desempenho vocal, estes resultados sugerem que as vocalizações do xarroco podem informar sobre a qualidade do emissor, informação crítica em contexto reprodutor e agonístico. Finalmente, de forma a avaliar se o desempenho vocal condiciona o sucesso reprodutor, vários machos foram mantidos em condições semi-naturais no pico da época de reprodução em ninhos artificiais (que asseguraram a identidade dos espécimes monitorizados ao longo do estudo). A taxa máxima de canto e o esforço vocal (tempo despendido a cantar) foram os melhores preditores do sucesso reprodutor, avaliado pelo número de ovos presentes nos ninhos. Estes parâmetros vocais, por sua vez, encontraram-se correlacionados com o comprimento total e condição dos machos, indicando que o desempenho vocal condiciona fortemente o sucesso reprodutor e é informativo da qualidade do macho. As sirenes dos batracoidídeos foram descritas até à data como sinais emitidos pelos machos para atracção das fêmeas e usados na sinalização passiva de ninhos na época reprodutora. No entanto, observações prévias apontam para a sua ocorrência fora da época de reprodução. Assim sendo, elaborou-se um desenho experimental para verificar se estes sinais são produzidos igualmente em contexto de defesa territorial, que deverá existir todo o ano. As experiências incluíram a colocação de machos residentes num tanque experimental e a libertação de machos intrusos, tendo-se procedido ao registo comportamental das interacções visuais agonísticas e dos sinais acústicos emitidos. Os machos residentes, contrariamente aos intrusos, emitiram sirenes 6 agonísticas aquando da tentativa de ocupação dos ninhos por parte dos intrusos. As sirenes agonísticas foram emitidas em menor taxa, comparativamente com as sirenes de atracção sexual que são tipicamente emitidas em séries, com taxa mais constante e durante longos períodos de tempo. Ambos os sinais apresentaram duração e estrutura harmónica semelhantes, mas diferenças significativas na modulação de amplitude, frequência dominante e fundamental. Estas diferenças estão provavelmente relacionadas com a diferente taxa de emissão e com as exigências necessárias para a propagação dos sinais a distâncias diferentes do receptor. Uma vez que o xarroco utiliza fortemente o canal acústico durante interacções sociais e exibe um repertório vocal complexo, é de prever que o seu sistema auditivo seja capaz de codificar características finas das suas vocalizações. No entanto, esta espécie não possui estruturas morfológicas para optimizar a audição. De forma a avaliar as capacidades auditivas do xarroco, foram registados os potenciais auditivos em populações de células sensoriais da mácula no sáculo do ouvido interno, em machos e fêmeas, dentro e fora da época de reprodução. Os audiogramas obtidos indicaram maior sensibilidade a baixas frequências inferiores a 205 Hz, onde se encontra a maior parte da energia dos sons conspecíficos. Também foi verificada a existência de elevada sensibilidade a frequências muito baixas como 15 Hz, o que sugere uma sobreposição da sensibilidade auditiva com a sensibilidade da linha lateral. Não foram encontradas diferenças auditivas sazonais e inter-sexuais. Estes resultados demonstram que o sistema auditivo periférico de fêmeas e machos do xarroco encontra-se bem adaptado para a detecção de vocalizações conspecíficas e de sons de frequências muito baixas durante todo o ano, o que certamente optimiza a detecção de predadores/presas e a presença de conspecíficos no meio natural. Contrariamente a outro batracoidídeo amplamente estudado (Porichthys notatus) que apenas revela actividade vocal no período reprodutor e cujas fêmeas sofrem alterações sensoriais para melhor detectarem os sons dos machos, H. didactylus comunica acusticamente todo o ano e possivelmente por isso a sua sensibilidade auditiva não sofre modificações sazonais. Por outro lado, de forma a avaliar até que ponto o xarroco é capaz de integrar a complexidade das suas vocalizações, registaram-se os potenciais auditivos evocados (somatório da resposta neural sincronizada evocada por estimulação acústica) em machos e fêmeas. O sistema auditivo do xarroco demonstrou ser capaz de codificar parâmetros finos das suas vocalizações, nomeadamente de representar com elevada precisão a duração e estrutura pulsada dos sinais conspecíficos e ainda de resolver a 7 modulação de amplitude e o conteúdo espectral das sirenes. Adicionalmente, verificouse que esta espécie é capaz de detectar outros estímulos ecologicamente relevantes, i.e. sons de um potencial predador como o golfinho-roaz corvineiro e sons de outro peixe simpátrico bastante vocal como a corvina. Com base na mesma técnica electrofisiológica (somatório dos potenciais auditivos evocados), efectuou-se a medição da sensibilidade auditiva em diferentes tamanhos de juvenis e em adultos, tendo sido também gravados os seus sons agonísticos (tamborilados). A comparação dos vários audiogramas e conteúdos espectrais das vocalizações, permitiu verificar que a capacidade para comunicar acusticamente surge em etapas iniciais do desenvolvimento possivelmente quando os juvenis (> 5 cm de comprimento standard, CS) começam a ser capazes de produzir sons de maior amplitude e com frequências dominantes mais baixas. Por último, através do registo dos potenciais auditivos no sáculo do ouvido interno, foi possível verificar que o sistema auditivo periférico ainda não se encontra completamente desenvolvido em espécimens com menos de 5 cm CS e que o aumento da sensibilidade auditiva é acompanhado pela diferenciação vocal (aumento do repertório acústico) que acompanha o crescimento. Juvenis com mais de 5 cm CS, contrariamente aos mais pequenos, exibem uma sensibilidade auditiva já idêntica à dos adultos, bem como o repertório vocal completo. Os trabalhos constituintes desta tese demonstram que o sistema comunicativo do xarroco é mais complexo do que inicialmente se encontrava descrito, sendo comparável nalguns aspectos à complexidade de sistemas vocais presente noutros taxa como anuros e aves. 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